Démêler les causes de la variation temporelle de l'opportunité de la sélection sexuelle

Nature Communications volume 14, Numéro d'article : 1006 (2023) Citer cet article

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En principe, les fluctuations temporelles du potentiel de sélection sexuelle peuvent être estimées comme des changements dans la variance intrasexuelle du succès reproducteur (c'est-à-dire l'opportunité de sélection). Cependant, nous savons peu de choses sur la façon dont les mesures d'opportunité varient dans le temps et sur la mesure dans laquelle ces dynamiques sont affectées par la stochasticité. Nous utilisons des données publiées sur l'accouplement de plusieurs espèces pour étudier la variation temporelle de l'opportunité de la sélection sexuelle. Premièrement, nous montrons que l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire diminue généralement au fil des jours successifs chez les deux sexes et que des périodes d'échantillonnage plus courtes conduisent à des surestimations substantielles. Deuxièmement, en utilisant des modèles nuls randomisés, nous constatons également que ces dynamiques s'expliquent en grande partie par une accumulation d'accouplements aléatoires, mais que la compétition intrasexuelle peut ralentir les déclins temporels. Troisièmement, en utilisant les données d'une population de sauvagine rouge (Gallus gallus), nous montrons que les déclins des mesures précopulatoires au cours d'une période de reproduction se reflétaient dans les déclins des possibilités de sélection sexuelle postcopulatoire et totale. Collectivement, nous montrons que les mesures de sélection basées sur la variance changent rapidement, sont très sensibles aux durées d'échantillonnage et conduisent probablement à une mauvaise interprétation substantielle si elles sont utilisées comme indicateurs de la sélection sexuelle. Cependant, les simulations peuvent commencer à démêler la variation stochastique des mécanismes biologiques.

Poussée par la compétition intrasexuelle sur les opportunités de reproduction, la sélection sexuelle est un mécanisme évolutif puissant, qui varie considérablement dans l'espace et dans le temps1,2,3,4,5,6,7,8,9. Comprendre les causes et les conséquences d'une telle variation est un défi permanent en biologie évolutive. Les fluctuations temporelles de la sélection sexuelle peuvent affecter les processus qui déterminent en fin de compte la sélection nette au cours d'une période de reproduction, avec des répercussions sur les taux d'adaptation, l'évolution des tactiques de reproduction alternatives, le maintien de la variation des traits compétitifs, la plasticité des phénotypes sexuels et le dynamisme des rôles sexuels évolutifs10,11,12,13. Des fluctuations temporelles peuvent survenir à la suite de variations dans l'environnement écologique4,10,14,15,16,17,18,19,20 ou social8,11,21,22,23,24,25,26, modifiant radicalement la dynamique d'accouplement8,27. Alors que certains de ces changements environnementaux peuvent être à long terme28,29, d'autres peuvent être plus rapides, par exemple pendant une saison de reproduction9,11. La réceptivité sexuelle, l'effort de parade nuptiale, la propension à l'accouplement et les préférences de choix du partenaire changent souvent brusquement en quelques heures ou quelques jours30,31,32,33,34,35. Bien que des études aient évalué les changements dans la sélection sexuelle au cours de plusieurs saisons ou années de reproduction4,10,36,37,38,39,40, on en sait moins sur le potentiel de fluctuations rapides de la sélection sexuelle sur ces échelles beaucoup plus courtes, mais toujours biologiquement pertinentes.

La force de la sélection sexuelle est mesurée en régressant les mesures du succès reproducteur sur des mesures phénotypiques données parmi les membres du même sexe au sein d'une population (c'est-à-dire les gradients de sélection41). Cependant, il est souvent très difficile d'identifier et de mesurer les traits (par exemple, l'expression de l'ornement, le comportement de parade nuptiale ou la qualité du sperme) liés au résultat de la compétition intrasexuelle et à la variation du succès reproducteur42,43,44,45,46. Ainsi, une approche alternative largement utilisée estime le potentiel - plutôt que la force de - la sélection sexuelle dans une population en tant que variance intrasexuelle standardisée du succès reproducteur. Cette mesure, connue sous le nom d'« opportunité de sélection », capture la force potentielle maximale de la sélection sexuelle dans une population, même lorsque l'on sait peu de choses sur les traits phénotypiques qui interviennent dans la compétition intrasexuelle47,48. De plus, l'opportunité de sélection peut être utilisée pour disséquer le potentiel de sélection sexuelle en composantes entraînées par la variance du nombre de partenaires sexuels (sélection sexuelle précopulatoire) et de la proportion de gamètes fécondés (sélection sexuelle postcopulatoire)49. La valeur de ces mesures basées sur la variance reste cependant débattue, en grande partie en raison de leur incapacité à faire la distinction entre la variation due à la compétition intrasexuelle et la variation du succès reproducteur due aux processus stochastiques42,43,50,51. Par exemple, Klug et al.42 ont montré que le nombre d'individus non accouplés a tendance à augmenter à mesure que le sex-ratio opérationnel devient plus biaisé, de sorte que l'opportunité de sélection sexuelle augmentera également même si les individus s'accouplent au hasard. De plus, les métriques basées sur la variance peuvent être particulièrement sensibles à l'effort d'échantillonnage (c'est-à-dire la période de temps pendant laquelle l'échantillonnage se produit), et parce qu'elles mesurent les modèles de variance par rapport au succès de reproduction moyen, ces métriques peuvent être fortement impactées par les augmentations temporelles du succès de reproduction moyen50. Par exemple, un échantillonnage sur une période insuffisante peut surestimer les mesures d'opportunité en gonflant le nombre d'individus non reproducteurs52,53,54. Alternativement, les changements temporels dans l'opportunité de la sélection sexuelle peuvent être entraînés par des processus biologiques compétitifs. En principe, les changements de comportement vers une monogamie accrue, la promiscuité, la monopolisation du partenaire ou une concurrence accrue des spermatozoïdes au fil du temps peuvent tous modifier dynamiquement l'opportunité de sélection sexuelle. Cependant, étant donné que l'opportunité de sélection sexuelle ne mesure que le potentiel maximal de sélection sexuelle et ne fait pas de distinction entre les processus compétitifs et stochastiques42,43,51, il existe un risque que des changements systématiques de cette métrique au fil du temps soient interprétés à tort comme des changements dans la sélection sexuelle réelle. Une étape importante vers la compréhension de la dynamique temporelle de la sélection sexuelle consiste donc à déterminer comment les mesures basées sur la variance changent au cours d'une période de reproduction et dans quelle mesure ces modèles reflètent des processus biologiques par rapport à des processus méthodologiques et stochastiques (par exemple, variation de la période d'échantillonnage; accouplement aléatoire). Cependant, il existe actuellement peu d'informations sur la façon dont l'opportunité de sélection sexuelle se comporte dans le temps, et sur les processus méthodologiques et biologiques qui contribuent à cette dynamique. Comprendre comment les métriques basées sur la variance se comportent dans le temps par rapport aux processus déterministes et stochastiques est important car la variance du succès reproducteur est une condition préalable à la sélection sexuelle.

Ici, nous comblons ce manque de connaissances en utilisant des données temporelles à petite échelle, à la résolution d'un jour, sur le comportement sexuel de différentes espèces de vertébrés et d'invertébrés. Premièrement, nous caractérisons les changements temporels dans l'opportunité de la sélection sexuelle précopulatoire au cours des jours cumulés chez les mâles et les femelles. Deuxièmement, nous évaluons dans quelle mesure les changements temporels dans l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire résultent de processus stochastiques sous l'attente nulle d'un accouplement aléatoire (par opposition à des processus déterministes tels que des changements de comportement dans la dynamique d'accouplement)42. Troisièmement, nous établissons l'impact de l'effort d'échantillonnage en comparant les estimations d'opportunités observées basées sur les schémas cumulatifs d'accouplement (c'est-à-dire où le succès d'accouplement de chaque individu est additionné sur tous les jours précédents et représente ainsi la force de sélection maximale possible sur une période d'échantillonnage jusqu'à et y compris un jour donné) avec des estimations « instantanées » calculées indépendamment chaque jour. Enfin, en utilisant les données disponibles sur la filiation d'une population de sauvagine rouge (Gallus gallus) - un oiseau polygynandre - nous explorons dans quelle mesure les modèles identifiés pour la sélection sexuelle précopulatoire se reflètent également dans l'opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire (c'est-à-dire la variance standardisée de la part de paternité) et dans l'opportunité totale de sélection sur le succès reproducteur (c'est-à-dire la variance standardisée du succès reproducteur). Nous montrons que l'opportunité de la sélection sexuelle varie fortement dans le temps, est très sensible à la durée de l'échantillonnage et peut conduire à une interprétation erronée substantielle si elle est utilisée comme indicateur de la sélection sexuelle. Cependant, les simulations devraient aider à démêler les variations résultant des processus stochastiques et déterministes.

Nos résultats démontrent des diminutions globalement cohérentes au fil du temps (c'est-à-dire des jours successifs au cours d'une période de reproduction) de l'opportunité cumulative de sélection sexuelle précopulatoire sur le succès de l'accouplement (IM) chez les mâles et les femelles de toutes les espèces (Fig. 1, Tableau 1) - à une exception près. Chez le choucas socialement monogame (Corvus monedula), la MI cumulative n'a pas changé de manière significative au fil du temps chez les mâles, mais a augmenté vers la fin de la période d'étude chez les femelles (Fig. 1, Tableau 1).

Valeurs moyennes (IC à 95 %) pour l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire (MI) parmi les espèces de vertébrés et d'invertébrés au fil du temps (jours) pendant une période de reproduction. Les femmes (♀) et les hommes (♂) sont représentés respectivement sur les panneaux de gauche et de droite. Les espèces de haut en bas représentent : a, b Grillons porte-épée hawaïens79 (Laupala cerasina) n groupes = 1. c, d Grenouilles vénéneuses aux fraises78 (Dendrobates pumilio) n groupes = 1 ; e, f Singes hurleurs77 (Alouatta caraya) n groupes = 6. g, h Choucas des tours80 (Corvus monedula) n groupes = 1. i, j Poule rouge56,66,67,81 (Gallus gallus) n groupes = 20. k, l Singes écureuils66 (Saimiri oerstedi) n groupes = 1. m, n Marcheurs d'eau8 (Aquarius remegis) n groupes = 40. Les points verts montrent les valeurs IM calculées cumulativement et représentent la force potentielle maximale de la sélection sexuelle précopulatoire un jour donné en tenant compte des modèles d'accouplement sur toutes les unités de temps précédentes, et les points violets montrent des valeurs instantanées où l'opportunité de la sélection sexuelle précopulatoire est évaluée indépendamment pour chaque unité de temps (jour). Les barres représentent les intervalles de confiance à 95 % (IC à 95 %) pour les études avec des groupes répétés. La plage inférieure d'IC a été plafonnée à 0 pour exclure les valeurs négatives. Les zones ombrées en vert représentent les attentes pour les mesures cumulatives d'IM basées sur 10 000 simulations d'accouplement aléatoires (c.-à-d. la plage de 95 % des estimations simulées). Les valeurs cumulées observées avec ci se situant dans les zones ombrées ont été considérées comme ne différant pas des attentes nulles. Les données source sont fournies sous la forme d'un fichier de données source.

Nous avons évalué si les tendances temporelles de la MI cumulative pouvaient être déterminées par le 1er jour d'une période d'observation. En effet, dans les études expérimentales, le jour 1 peut correspondre au jour où des individus auparavant séparés par le sexe sont présentés au sexe opposé, ce qui peut influencer le comportement d'accouplement (par exemple, 55, 56). Pour tester l'effet du jour 1, nous avons utilisé des permutations pour mélanger au hasard l'ordre des jours des événements d'accouplement dans nos données (par exemple, les événements d'accouplement du jour 10 ont été attribués au jour 1, et vice versa). Les tendances temporelles de la MI cumulative étaient qualitativement similaires d'une permutation à l'autre (Fig. 1 supplémentaire), ce qui suggère que les tendances ne sont pas uniquement causées par la séquence spécifique d'événements se produisant au fil des jours, mais plutôt par l'accumulation d'événements d'accouplement au fil du temps. Cette accumulation est illustrée par l'augmentation du succès d'accouplement moyen chez les mâles et les femelles de chaque espèce, bien que la saturation complète de la matrice d'accouplement n'ait été observée chez aucune espèce (c'est-à-dire que dans aucun groupe toutes les paires possibles de mâles et de femelles ne se sont accouplées) (Fig. 2 supplémentaire).

Les attentes nulles pour l'IM cumulatif qui supposent des modèles aléatoires d'accouplement ont montré des tendances qualitativement similaires à décliner avec le temps par rapport à l'IM cumulatif observé pour les mâles et les femelles (Fig. 1), démontrant qu'un déclin temporel général de l'IM est attendu en conséquence de l'accumulation aléatoire d'événements d'accouplement au fil du temps. Cependant, si les changements de variance entre les espèces sont au moins partiellement entraînés par des processus biologiques compétitifs (par exemple, la monopolisation du partenaire), nous devrions nous attendre à ce que les valeurs d'opportunité observées s'écartent des attentes nulles (c'est-à-dire la plage de 95 % des valeurs simulées). Conformément à cela, nous avons constaté que les valeurs de IM cumulées observées chez certaines espèces étaient quantitativement supérieures aux attentes nulles à mesure que les périodes d'observation progressaient pour les mâles et les femelles, avec des écarts significatifs commençant souvent relativement tôt dans la période d'observation (Fig. 1). Deux espèces ont montré des modèles spécifiques au sexe. Chez les singes écureuils (Saimiri oerstedi), alors que l'IM cumulatif observé pour les mâles était supérieur aux attentes nulles, l'IM cumulatif observé chez les femelles ne s'écartait systématiquement pas des attentes nulles. De même, l'IM cumulatif pour les grenouilles empoisonnées aux fraises mâles ( Dendrobates pumilio ) était supérieur aux attentes nulles vers la fin de la période d'observation, tandis que l'IM cumulatif femelle ne différait pas des attentes nulles.

Les estimations instantanées quotidiennes de l'IM n'ont pas montré de déclin temporel et ont constamment surestimé l'IM par rapport aux estimations cumulatives, en particulier plus tard dans une période d'observation (Fig.1, Tableau 1). Ces résultats indiquent que l'opportunité de sélection sexuelle peut être considérablement surestimée lorsqu'elle est mesurée sur une période restreinte.

L'opportunité cumulative de sélection sexuelle totale (IT) chez les oiseaux de jungle rouges mâles et femelles a constamment diminué au fil du temps à un rythme décroissant (Fig. 2a, b, tableau 2). Une tendance similaire a été observée lors de l'examen de la variance de la fécondité des partenaires sexuels masculins (IN), qui a également diminué au fil du temps à un rythme décroissant (Fig. 2c, Tableau 2). Enfin, l'opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire (IP) sur la part de paternité masculine (P) a également diminué au fil des jours successifs, mais cette fois de manière linéaire (Fig. 2d).

Modèles d'estimations d'opportunité à travers différentes composantes du succès reproducteur chez les oiseaux sauvages mâles et femelles (Gallus gallus) n groupes = 20. Les points représentent les estimations d'opportunité moyennes observées, les barres représentent les intervalles de confiance à 95 % (IC à 95 %) et la couleur des points reflète la méthode d'échantillonnage (vert : cumulatif ; violet : quotidien). Les zones ombrées en vert représentent les attentes pour les mesures cumulatives d'opportunité de sélection basées sur 10 000 simulations d'accouplement aléatoires (c.-à-d. la plage de 95 % des estimations simulées). Les valeurs cumulées observées avec ci se situant dans les zones ombrées ont été considérées comme ne différant pas des attentes nulles. Femelles (♀) : a Variance standardisée du succès reproducteur (opportunité de sélection totale, IT). Hommes (♂) : b Opportunité de sélection totale (IT), c Variance standardisée de la fécondité du partenaire (opportunité de sélection sexuelle sur la fécondité du partenaire, IN), d Variance standardisée de la part de paternité (opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire, IP). Les données source sont fournies sous la forme d'un fichier de données source.

Semblable à l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire sur le succès de l'accouplement (IM), des simulations supposant un accouplement et des fécondations aléatoires ont montré que les mesures de l'opportunité totale de sélection sexuelle (IT) et de ses composants (IN et IP) diminuaient avec le temps (Fig. 2). En comparaison, les estimations observées étaient souvent supérieures aux attentes nulles, en particulier plus tard dans un essai (Fig. 2). Cependant, chez les femmes, l'IT observé n'a dévié des attentes nulles à aucun moment de l'essai (Fig. 2a). Chez les hommes, l'IT observé était supérieur aux attentes nulles à partir du 8e jour d'échantillonnage (Fig. 2b). De même, les mâles IN et IP observés étaient supérieurs aux attentes nulles à partir du 8ème jour (Fig. 2c, d).

Les mesures instantanées quotidiennes ont conduit à une surestimation significative de la plupart des estimations d'opportunités pour les deux sexes. Les estimations quotidiennes de l'IT étaient significativement plus élevées que les estimations cumulatives (Fig. 2a, b, Tableau 2). De même, la variation standardisée de la fécondité des femelles accouplées par un mâle (IN) était systématiquement plus élevée lorsqu'elle était estimée à l'aide de mesures quotidiennes par rapport à des mesures cumulatives (Fig. 2c, Tableau 2). En revanche, nous n'avons trouvé aucune différence globale significative entre les estimations quotidiennes et cumulatives du potentiel de sélection sexuelle postcopulatoire (IP) chez les hommes (Fig. 2d, Tableau 2).

Déterminer les causes et les conséquences de la variation temporelle du succès d'accouplement et de reproduction est une étape importante dans la compréhension de la diversité évolutive des stratégies de reproduction. Cependant, la variation temporelle dans les événements de reproduction est souvent négligée dans les études de sélection sexuelle, et la valeur des mesures basées sur la variance utilisées comme indicateur indirect pour évaluer les modèles temporels de sélection sexuelle n'a pas été prise en compte. Ici, nous utilisons la variance standardisée du succès d'accouplement (c'est-à-dire l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire, IM) - couramment utilisée comme indicateur de la force de la sélection sexuelle - pour évaluer les changements temporels du potentiel de sélection sexuelle précopulatoire sur une période de reproduction à travers différentes espèces animales. Nous montrons que (i) l'opportunité de sélection sexuelle peut diminuer rapidement au cours de quelques jours d'échantillonnage pour les femmes et les hommes, (ii) les diminutions temporelles observées sont globalement similaires à celles attendues dans le cadre d'un accouplement aléatoire, bien que certaines études montrent des modèles d'accouplement non aléatoire qui ralentissent la diminution des opportunités au fil du temps, et (iii) les estimations sont systématiquement surestimées si elles sont calculées sur des instantanés de temps restreints (c'est-à-dire des mesures instantanées quotidiennes). Enfin, en utilisant des données détaillées sur la filiation chez un oiseau polygynandre, nous montrons que des déclins constants des mesures précopulatoires étaient reflétés par des schémas temporels dans l'opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire et totale. Ces résultats renforcent les suggestions précédentes selon lesquelles l'opportunité de sélection sexuelle ne devrait pas être utilisée comme indicateur de la sélection sexuelle réelle, mais que l'utilisation de modèles nuls peut donner un aperçu de la manière dont les processus aléatoires par rapport aux processus déterministes devraient influencer la dynamique d'accouplement.

Nous avons observé une réduction de la possibilité de sélection sexuelle précopulatoire (IM) au fil du temps, à mesure que les mâles et les femelles accumulent plus de partenaires d'accouplement. Des études antérieures ont suggéré que l'augmentation de la polyandrie dans des populations déjà modérément polygynandres pourrait réduire l'IM chez les mâles en saturant la matrice d'accouplement et en érodant la variation intrasexuelle du succès de l'accouplement55,57. Par exemple, dans une étude rare sur la variation temporelle à court terme de la sélection sexuelle sur huit semaines chez l'escargot de bassin hermaphrodite ( Lymnaea stagnalis ), la variation du succès de l'accouplement dans des groupes de cinq individus a été complètement érodée au cours des premières semaines d'accouplement car tous les individus s'étaient accouplés avec tous les partenaires possibles7. Bien que les matrices d'accouplement ne soient complètement saturées chez aucune des espèces de notre présente étude, nous démontrons que l'IM peut s'éroder avec le temps, même chez les espèces ayant de fortes hiérarchies sociales, où la domination sociale est présumée conférer aux mâles le contrôle sur l'accès aux opportunités d'accouplement et maintenir le biais de reproduction (par exemple la sauvagine rouge). Cette érosion pourrait, en principe, se produire si les mâles subordonnés s'engageant dans des stratégies d'accouplement alternatives58,59 sont capables d'atteindre progressivement des partenaires d'accouplement sur de longues périodes. Cette conclusion est vraie pour la sauvagine rouge puisqu'il a été démontré à plusieurs reprises que les mâles subordonnés obtiennent un certain succès d'accouplement grâce à la coercition sexuelle60. Alternativement, les femelles peuvent exprimer de plus en plus leurs préférences pour s'accoupler avec de nouveaux mâles, ou avec des mâles phénotypiquement différents au fil du temps, ce qui entraîne une réduction temporelle du biais d'accouplement61,62. Des mécanismes similaires pourraient expliquer nos déclins temporels observés de la MI chez les femmes, bien que ce schéma n'ait - à notre connaissance - pas été pris en compte auparavant. En revanche, des études sur des populations socialement monogames indiquent qu'une certaine polyandrie peut augmenter la variance du succès d'accouplement des mâles en permettant à certains mâles d'atteindre plus d'un partenaire (c'est-à-dire via des copulations extra-paires)63. Conformément à cela, nous avons montré que chez les choucas socialement monogames, la MI chez les femelles augmentait vers la fin de la période d'échantillonnage, ce qui pourrait être causé par un accouplement extra-couple femelle ou une polyandrie séquentielle à des stades ultérieurs de la saison de reproduction64,65. Les études futures devraient comparer explicitement l'érosion de la MI à travers une gamme élargie d'espèces socialement monogames avec des systèmes caractérisés par des schémas d'accouplement fortement biaisés (par exemple, les lek et les espèces formant des harems polygynes) pour comprendre la généralité de ces trajectoires temporelles différentes dans les opportunités de sélection sexuelle. Plus important encore, de telles comparaisons entre différents systèmes d'accouplement devraient inclure des mesures longitudinales des gradients de sélection réels42 pour explorer comment les schémas nets de sélection sexuelle phénotypique sont façonnés par des schémas cumulatifs d'accouplement au fil du temps, tels que des changements dans la sélectivité des femelles ou des tactiques d'accouplement alternatives.

Des études antérieures ont critiqué l'utilisation d'estimations d'opportunités comme indicateurs fiables de la force de la sélection sexuelle, puisque la variance du succès reproducteur peut être partiellement due à des problèmes d'accouplement ou d'échantillonnage aléatoires (par exemple42,43,50,51). Nos résultats étayent fortement cette critique, puisque les tendances temporelles des estimations d'opportunités dérivées de simulations supposant un accouplement aléatoire (toutes les études) et des fertilisations (sauvagine rouge) étaient, dans une large mesure, qualitativement similaires aux valeurs observées. De plus, les estimations empiriques des opportunités ne différaient souvent pas des estimations simulées, en particulier au début d'une période d'étude. Une mise en garde est que nos simulations comportaient de nombreuses hypothèses simplificatrices et n'incluaient pas les aspects détaillés du comportement d'accouplement spécifiques à chaque espèce. De plus, dans certaines études de terrain, tous les individus n'ont pas été dépistés simultanément, alors que dans nos simulations, tous les individus étaient supposés être présents à chaque jour d'échantillonnage. Malgré ces limitations importantes, nous montrons que la comparaison des attentes nulles avec les mesures observées devrait aider à démêler les tendances temporelles entraînées par l'accouplement aléatoire des causes biologiques possibles. Par exemple, la MI observée chez les singes écureuils mâles était supérieure à la plage simulée dès le troisième jour de la période échantillonnée, ce qui peut s'expliquer par le fait que le plus grand mâle obtienne 70 % des copulations observées dans l'étude originale66. Ce scénario, dans lequel la monopolisation du partenaire est importante, a été précédemment identifié comme l'un des rares cas où les estimations d'opportunité peuvent être corrélées avec la sélection sexuelle réelle42. De même, l'IM plus élevé que prévu par hasard chez la sauvagine rouge mâle est probablement motivé par une combinaison de compétition mâle-mâle et de choix des femelles. Des recherches antérieures avec cet ensemble de données sur la sauvagine rouge ont montré que les individus plus jeunes et plus agressifs ont tendance à obtenir plus de partenaires d'accouplement et à copuler plus fréquemment56,67. De plus, les valeurs observées de l'opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire (IP) et de sélection totale (IT) ont dévié des attentes nulles beaucoup plus tard dans l'essai que IM. Cela suggère qu'un biais constant dans le succès de l'accouplement peut prendre du temps pour se traduire par des biais dans la part de paternité et le succès de la reproduction. En effet, les spermatozoïdes des mâles les plus performants doivent encore rivaliser avec les spermatozoïdes rivaux des inséminations antérieures, qui doivent être épuisés ou fuir de l'appareil reproducteur féminin avant qu'un avantage constant ne soit observé68,69. Ensemble, ces résultats renforcent les suggestions précédentes indiquant que des modèles nuls devraient être inclus dans les études de sélection sexuelle pour bien démêler la variance résultant des causes compétitives par rapport aux causes stochastiques42,43. Pour que les simulations soient biologiquement pertinentes, les hypothèses doivent être soigneusement définies afin de refléter les particularités du système d'étude, par exemple les fréquences d'accouplement et la durée de stockage du sperme.

Nous avons également identifié d'autres préoccupations associées à l'utilisation de la MI comme substitut de la force de la sélection sexuelle. Nos comparaisons entre les mesures instantanées cumulatives et quotidiennes de l'opportunité de sélection indiquent que même de petites différences dans les périodes d'échantillonnage de quelques jours peuvent conduire à des conclusions très différentes concernant le potentiel de sélection sexuelle. Les mesures instantanées quotidiennes ont systématiquement surestimé la variance des composantes du succès reproducteur, ce qui suggère que les études utilisant des périodes d'échantillonnage relativement courtes par rapport à la durée totale de l'événement de reproduction doivent être prudentes lors de l'interprétation des résultats, en particulier ceux indiquant une forte opportunité de sélection sexuelle. Les futures études visant à quantifier l'opportunité de sélection sexuelle devraient concevoir avec soin la durée de l'échantillonnage et être conscientes du fort potentiel de surestimation des mesures basées sur la variance en raison d'un échantillonnage insuffisamment long des données d'accouplement et de filiation. Notre approche suggère que des durées d'échantillonnage sensiblement plus courtes que la longueur d'une fenêtre sélective (par exemple, la saison des amours ou un événement de reproduction) entraîneront des surestimations. En pratique, un échantillonnage prolongé pendant des périodes de reproduction entières, en particulier chez les espèces sans événements de reproduction clairement délimités (par exemple, des saisons de reproduction définies), sera difficile. Dans de tels cas, les durées d'échantillonnage appropriées pourraient être déterminées empiriquement en estimant le temps nécessaire pour que les estimations d'opportunité atteignent une asymptote, ou en contrôlant statistiquement la durée d'échantillonnage. Nos résultats suggèrent également que les futures comparaisons entre études des mesures de l'opportunité de la sélection sexuelle devraient chercher à contrôler la variation de la durée et de la fréquence d'échantillonnage.

Malgré les limites associées à la mesure instantanée de l'opportunité, nous identifions une utilité potentielle en combinant des approches cumulatives et instantanées à court terme pour recueillir des informations sur la façon dont les changements dans le comportement d'accouplement peuvent contribuer à des changements dynamiques dans l'opportunité de la sélection sexuelle. Alors que les estimations d'opportunités cumulatives fournissent la représentation la plus précise de la force potentielle maximale de la sélection sexuelle au cours d'un événement de reproduction, des estimations instantanées quotidiennes (ou des estimations instantanées autrement très limitées dans le temps) peuvent aider à identifier les périodes ou les conditions dans lesquelles les schémas d'accouplement changent. Par exemple, alors que la compétition intrasexuelle et l'accouplement non aléatoire peuvent ralentir l'érosion de la MI au fil du temps, des mesures instantanées sur des fenêtres temporelles plus courtes peuvent permettre aux chercheurs d'identifier les conditions ou les périodes saisonnières qui sont en corrélation avec l'augmentation des tendances non aléatoires dans les mesures d'opportunités cumulatives. Par exemple, des mesures instantanées à plus court terme peuvent indiquer une augmentation de la variance du succès reproducteur au fil du temps, suggérant que des diminutions soutenues de l'opportunité cumulative de sélection peuvent être accélérées par des changements dans les modèles de compétition au fil du temps (par exemple via des tactiques alternatives9,70, des conditions environnementales18,71 et des préférences d'accouplement72,73) par rapport simplement à l'accumulation d'itérations répétées de modèles d'accouplement globalement similaires. Lorsqu'elles sont accompagnées de modèles nuls appropriés d'accouplement aléatoire, de telles comparaisons instantanées et cumulatives peuvent donner un aperçu de la façon dont les changements dans le comportement d'accouplement peuvent contribuer à des changements dynamiques dans les opportunités de sélection sexuelle.

En résumé, nos résultats révèlent que les estimations d'opportunités pour la sélection sexuelle pré- et postcopulatoire peuvent diminuer considérablement sur de courtes échelles de temps et que cette diminution peut être au moins partiellement expliquée par des schémas cumulatifs d'accouplement aléatoire seul, mais indiquent également que la compétition intrasexuelle contribue à ralentir la diminution au fil du temps. Nous montrons que les données d'accouplement recueillies sur de courts instantanés de temps surestimeront l'opportunité de sélection sexuelle, en particulier si l'échantillonnage est effectué vers la fin d'une période de reproduction. La collecte de données longitudinales devrait atténuer ce problème à condition que la période d'échantillonnage soit suffisamment longue pour détecter l'effet cumulatif de la compétition intrasexuelle. Enfin, nos travaux mettent en évidence les pièges de l'utilisation de métriques basées sur la variance comme mesures de substitution de la sélection sexuelle, en particulier sur des périodes de temps très restreintes, et indiquent que des simulations sont nécessaires pour démêler la variation temporelle de l'opportunité de sélection sexuelle motivée par des processus stochastiques et biologiques.

Toutes les analyses ont été effectuées à l'aide de R v.3.6.274. Les modèles linéaires ont été exécutés à l'aide de la base R et les modèles linéaires mixtes (LMM) ont été exécutés à l'aide du package 'lme4' v1.1-3075. Les statistiques F, les valeurs p et les degrés de liberté pour les LMM ont été calculés à l'aide de l'approximation de Satterthwaite implémentée dans le package 'lmerTest' v3.1-376.

Nous avons recueilli des données de la littérature englobant sept études totalisant 60 ensembles de données d'accouplement sur sept espèces dans des environnements naturels et artificiels. Les ensembles de données comprenaient des marcheurs aquatiques8 (Aquarius remegis), des singes hurleurs77, des singes écureuils66 (Saimiri oerstedi), des grenouilles vénéneuses aux fraises78 (Dendrobates pumilio), des grillons porte-épée hawaïens79 (Laupala cerasina), des choucas80 (Corvus monedula) et des sauvagines rouges (Gallus gallus)56,67,68,8 1. Nous avons utilisé des ensembles de données provenant d'un ensemble d'études qui avaient été compilées par une revue publiée précédemment, qui a mené une recherche documentaire pour examiner les schémas d'accouplement de plusieurs espèces82. En bref, cette revue précédente a effectué plusieurs recherches sur Web of Science visant à localiser les données comportementales publiées des groupes d'accouplement qui ont fourni des informations sur les mâles qui ont copulé avec quelles femelles, nécessaires pour calculer les modèles temporels en opportunité de sélection précopulatoire. Un sous-ensemble d'études n'a pas été inclus car elles ne fournissaient que des données d'accouplement temporelles pour une minorité des mâles et des femelles observés. Nous avons en outre complété et mis à jour cet ensemble initial d'études en effectuant des versions mises à jour des recherches sur Web of Science depuis la date de la recherche initiale (14 février 2017) jusqu'au 19 mars 2021 (c'est-à-dire que les recherches étaient limitées à 2017-2021). Les termes de recherche ont été adaptés pour localiser les études contenant des données d'accouplement comportementales ou rapportant des mesures de sélection sexuelle nécessitant les données d'accouplement brutes appropriées.

La première recherche a utilisé le champ SUJET et contenait les termes de recherche suivants ("Bateman* gradient*") OU ("Bateman* pente*") OU ("Bateman* principe*") OU ("opportunité* de sélection") OU ("opportunité* de sélection sexuelle") ET ("Sélection sexuelle"). Cela a abouti à 35 enregistrements. La deuxième recherche comprenait les termes TOPIC (réseau sexuel* OU réseau social*) ET (sélection sexuelle OU système d'accouplement). Cette recherche a renvoyé 234 enregistrements. La troisième recherche contenait les termes TOPIC (mating* or copulat*) AND (behavio*) AND (observ*), et était limitée aux revues Animal Behaviour, Behavioral Ecology et Behavioral Ecology and Sociobiology. Cela a renvoyé 100 enregistrements. Les recherches ont porté sur les index Web of Science suivants : SCI-EXPANDED, SSCI, A&HCI, CPCI-S, CPCI-SSH, BKCI-S, BKCI-SSH, ESCI, CCR-EXPANDED, IC. Les études ont été sélectionnées sur la base du fait qu'elles fournissaient des informations claires sur les mâles qui copulaient avec quelles femelles au cours des jours successifs, ce qui est nécessaire pour calculer les schémas temporels d'opportunité pour la sélection précopulatoire. Les études avec des tailles de groupe de seulement deux hommes ou femmes, ou où les individus n'étaient pas autorisés à interagir librement et à s'accoupler (par exemple, des paires expérimentales répétées) n'ont pas été incluses. De même, les études reposant uniquement sur la filiation moléculaire pour déduire les données d'accouplement sans observations d'accouplement comportementales n'ont pas été incluses (pour plus de détails sur chaque étude, voir le tableau supplémentaire 1). Les périodes de temps pendant lesquelles les données ont été recueillies dans les études variaient entre 6 et 150 jours, où le premier jour de l'ensemble de données disponible était traité comme le jour 1. Pour chaque ensemble de données, l'accouplement était déduit soit de manière comportementale - soit dans le cas de la sauvagine rouge - par une combinaison de comportement et d'analyse de filiation génétique où les couples qui n'ont pas été observés en train de s'accoupler, mais qui ont produit une progéniture ensemble, étaient supposés avoir copulé. Les individus qui n'ont pas copulé se sont vu attribuer un M de zéro52,53,54.

Pour chaque ensemble de données, nous avons calculé l'opportunité de sélection précopulatoire (IM) sur des jours successifs pour les mâles et les femelles de toutes les espèces. IM est la variance standardisée du succès d'accouplement (IM = σM2/\(\bar{{{{{{\rm{M}}}}}}}\)2, où M = le nombre de partenaires d'accouplement) - un indice largement utilisé estimant la force potentielle maximale de la sélection sexuelle précopulatoire3,25,47,83. Pour l'ensemble de données sur la sauvagine rouge, nous avons utilisé des données de filiation contenant l'ordre, le jour de ponte et la filiation de chaque œuf fécondé, pour évaluer les modèles temporels dans des estimations d'opportunité supplémentaires, à savoir : la variance standardisée de la fécondité moyenne des partenaires (IN), l'opportunité de sélection sexuelle postcopulatoire (IP) et l'opportunité de sélection sexuelle totale (IT). Les estimations d'opportunité sont calculées comme suit : Ix=σx2/\(\bar{{{{{{\rm{x}}}}}}\)2 où x est la mesure donnée du succès de la reproduction ou de ses composantes, c'est-à-dire le nombre de descendants (T), la fécondité moyenne des partenaires sexuels masculins (N) et la part de paternité masculine (P).

Nous avons calculé les opportunités sur des jours successifs de deux manières, (1) cumulativement, où les estimations ont pris en compte les schémas de reproduction de tous les jours précédents ; et (2) instantanément, où les estimations ont été considérées indépendamment chaque jour. Chez toutes les espèces, M cumulé a été calculé comme le nombre de partenaires d'accouplement uniques jusqu'à ce jour inclus, et donc IM cumulé représente la force de sélection maximale possible sur une période d'échantillonnage jusqu'à et y compris un jour donné. Les calculs quotidiens (c'est-à-dire instantanés) de IM, d'autre part, n'incluaient que des partenaires d'accouplement uniques (M) chaque jour séparé. Par conséquent, des changements constants dans l'IM instantané quotidien suggéreraient que les schémas d'accouplement des jours individuels eux-mêmes évoluent avec le temps (par exemple, vers une part plus ou moins égalitaire du succès de l'accouplement) plutôt que des changements dans l'IM résultant de l'accumulation quotidienne de schémas d'accouplement cohérents.

Chez la sauvagine rouge, le succès reproducteur cumulatif (T) a été calculé comme le nombre total d'embryons attribués aux mâles et aux femelles jusqu'à un jour donné, tandis que le T quotidien a été calculé comme le nombre d'embryons attribués à un individu chaque jour. La part cumulée de paternité masculine (P) a été calculée comme le pourcentage d'embryons engendrés par un mâle sur tous les œufs pondus par des femelles avec lesquelles il s'est accouplé avec succès les jours précédents, tandis que la P quotidienne a été calculée comme le pourcentage d'embryons engendrés par un mâle en une seule journée. Le N cumulatif a été calculé comme le nombre moyen d'embryons produits par toutes les femelles avec lesquelles un mâle s'est accouplé avec succès au cours des jours précédents49,84, tandis que le N quotidien fait référence au nombre moyen d'embryons générés par ces femelles un jour donné. Étant donné que chez la sauvagine rouge, le sperme d'une insémination est stocké dans des tubules de stockage de sperme femelles jusqu'à 14 jours, on peut supposer que les copulations du premier jour d'un essai se disputent la fécondation des ovules tous les jours suivants68,85. Les mâles qui n'ont pas réussi à s'accoupler ont été exclus des calculs de P, tandis que les mâles qui ont réussi à s'accoupler mais n'ont pas engendré de progéniture n'ont reçu aucun P. De plus, si un mâle s'accouplait avec succès avec une femelle pour la première fois le jour où elle a pondu un œuf, cet œuf n'entre pas dans le calcul de son P ou de son N car il est peu probable que son sperme féconde cet œuf85.

Nous avons évalué les tendances temporelles de la MI et l'impact des approches cumulatives par rapport aux approches instantanées quotidiennes pour chaque espèce et sexe séparément. Nous avons utilisé des analyses de régression linéaire pour les études sans groupes répétés et des modèles linéaires à effets mixtes (LMM) incluant un effet aléatoire de l'identité du groupe pour les études avec plus d'un groupe répété. Nous avons inclus IM comme variable de réponse avec le jour de l'essai d'accouplement (continu), la méthode d'échantillonnage (facteur à 2 niveaux, cumulatif vs quotidien) et leur interaction comme prédicteurs. Pour l'ensemble de données de la junglefowl rouge, nous avons exécuté des LMM supplémentaires, y compris les différents indices d'opportunité (c'est-à-dire IT, IN et IP) comme variables de réponse, et les groupes d'accouplement (n = 20) comme effets aléatoires. Lorsque les modèles violaient l'hypothèse d'homoscédasticité, les réponses (c'est-à-dire IM, IN, IP, IT) étaient transformées en log. De plus, dans de nombreux modèles, les relations étaient curvilignes malgré les transformations, donc pour ces modèles, nous avons inclus un effet quadratique de l'ordre des jours (Jour2) et son interaction avec la méthode d'échantillonnage (Méthode Jour2 \(\times\)). Les prédicteurs étaient centrés sur leurs moyens pour faciliter l'interprétation des coefficients du modèle86.

Étant donné que, dans les études expérimentales, le jour 1 correspond au moment où les individus sexuellement isolés sont présentés pour la première fois au sexe opposé, plusieurs comportements sexuels peuvent changer radicalement au cours des premiers jours, car la nouveauté sexuelle initiale et la propension à l'accouplement sont remplacées par la familiarité et la résistance/choosiness87,88. Pour étudier cet effet potentiellement confondant et évaluer la robustesse des modèles temporels dans la MI cumulative, nous avons exécuté 1000 simulations en échangeant arbitrairement la séquence des jours (code disponible dans figshare89). Si le comportement d'accouplement au jour 1 est le principal facteur déterminant les modèles temporels dans la MI, nous nous attendons à ce que les résultats des simulations varient considérablement en pente.

Nous avons évalué si les tendances temporelles observées dans l'opportunité de sélection sexuelle précopulatoire (IM) chez les mâles et les femelles s'écartaient des tendances calculées à partir de simulations supposant un accouplement aléatoire pour toutes les espèces. Pour la sauvagine rouge, nous avons en outre comparé les tendances temporelles de l'opportunité cumulative des mâles pour la sélection sur la fécondité du partenaire (IN) et la part de paternité (IP), et l'opportunité totale des mâles et des femelles pour la sélection sexuelle sur le succès reproducteur (IT) avec les tendances générées à partir de simulations supposant des fertilisations aléatoires.

Pour chaque espèce, nous avons effectué 10 000 simulations d'accouplement aléatoires à l'aide de scripts personnalisés (code disponible dans figshare89) avec les hypothèses suivantes : (i) les individus s'accouplent de manière aléatoire sur une période de reproduction, le sex-ratio et la taille du groupe étant égaux à ceux rapportés par une étude ou extrapolés à partir de son ensemble de données, (ii) le nombre total d'événements d'accouplement chaque jour et pour chaque individu est une valeur entière51 et égale au nombre d'événements d'accouplement dans l'ensemble de données, et (iii) tous les individus sont supposés être présents – et disponible pour s'accoupler – chaque jour de l'épreuve. Pour les ensembles de données sur la sauvagine rouge, nous avons en outre simulé des fécondations aléatoires qui incluaient deux hypothèses supplémentaires : (iv) la probabilité que chaque femelle ponde un œuf est égale à la probabilité de ponte moyenne des femelles dans les données empiriques, qui a été calculée indépendamment pour chaque jour de l'essai et n'incluait que les œufs fécondés, et (v) tous les mâles qui ont copulé avec une femelle au moins un jour avant qu'elle ponde un œuf avaient une probabilité égale de féconder cet œuf. Pour simplifier, le nombre de copulations d'un mâle avec la même femelle n'affecte pas sa probabilité de féconder un ovule. Les calculs des indices d'opportunité cumulatifs simulés (c'est-à-dire IM, IN, IP, IT) ont été effectués comme décrit ci-dessus. Nous avons comparé les moyennes prédites et les intervalles de confiance à 95 % des IT, IM IN et IP observés avec la plage de 95 % des valeurs simulées. Les jours au cours desquels les valeurs moyennes observées et les intervalles de confiance se situaient en dehors de la plage de 95 % des valeurs simulées ont été considérés comme significativement différents des valeurs randomisées90,91.

La comparaison des données observées avec des attentes nulles est particulièrement importante car les indices d'opportunité ont été critiqués pour leur incapacité à distinguer la variance résultant des processus concurrentiels et stochastiques42,43,50. Par conséquent, les simulations cherchent à identifier les tendances temporelles possibles qui sont causées par des facteurs autres que la sélection sexuelle. Par exemple, l'IM devrait diminuer avec le temps, car les individus ont tendance à s'accoupler progressivement avec une plus grande proportion des membres disponibles du sexe opposé, atteignant ainsi un M tout aussi élevé (c'est-à-dire qu'avec suffisamment de temps, tous les individus d'une population peuvent s'accoupler avec tous les partenaires disponibles, épuisant la variation intrasexuelle de M). De même, IP peut également diminuer avec le temps en raison de la variation de P décroissant en fonction de la taille de l'échantillon (c'est-à-dire qu'avec suffisamment d'œufs, tous les mâles s'accouplant avec une femelle devraient engendrer des embryons). Par conséquent, évaluer si les indices d'opportunité cumulés observés dépassent les attentes nulles permet de déterminer si la variance de certaines composantes du succès reproducteur est plus élevée que prévu par hasard, conformément à la signature de traits ou de stratégies sexuellement sélectionnés.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports sur le portefeuille Nature lié à cet article.

Les données générées dans cette étude ont été déposées dans la base de données figshare sous le code d'accession https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v189. Les données d'accouplement brutes utilisées pour générer les estimations d'opportunité peuvent être trouvées sur : Grillons porte-épée hawaïens79 (Laupala cerasina) : https://doi.org/10.5061/dryad.9jd86, choucas80 (Corvus monedula) : https://doi.org/10.5061/dryad.j0zpc868z, sauvagine rouge56,66,67,81 (Gallus gallus) : https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v1, marcheurs d'eau8 (Aquarius remegis) : https://doi.org/10.5061/dryad.rq56t, singes écureuils66 (Saimiri oerstedi) : tableau 2 dans l'article original, singes hurleurs77 (Alouatta caraya) : tableau 2 dans l'article original, dart frogs78 (Dendrobates pumilio) : Annexe 1 dans l'article original. Les données sources sont fournies avec ce document.

Des scripts R personnalisés pour les simulations d'accouplement aléatoires et le brassage de l'ordre du jour ont été déposés dans la base de données figshare sous le code d'accession https://doi.org/10.6084/m9.figshare.21902133.v189.

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RC a été soutenu par une bourse DPhil du Conseil national brésilien pour le développement scientifique et technologique (CNPq) (subvention n ° 234988 / 2014-2), GCM a été soutenu par un doctorat. Bourse CASE du Conseil de recherche en biotechnologie et en sciences biologiques et Aviagen Ltd, un prix LINK industriel du Conseil de recherche en biotechnologie et en sciences biologiques et Aviagen Ltd (subvention n° BB/L009587/1) à TP, et par le National Research, Development and Innovation Office, Hongrie (subvention n° FK 134741). DSR a été soutenu par une bourse de recherche du Natural Environment Research Council (subvention n° NE/H006818/1). TP a été soutenu par une subvention de recherche du Natural Environment Research Council (subvention n° NE/H008047/1), un prix industriel LINK du Biotechnology and Biological Sciences Research Council et d'Aviagen Ltd (subvention n° BB/ L009587/1) et une subvention de recherche du Biotechnology and Biological Sciences Research Council (subvention n° BB/V001256/1).

Financement en libre accès fourni par l'Université de médecine vétérinaire.

Département de zoologie, Edward Gray Institute, Université d'Oxford, Oxford, OX1 3SZ, Royaume-Uni

Romulo Carleial & Tommaso Pizzari

Direction des sciences, Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, TW9 3AE, Royaume-Uni

Romulo Carleial

École des sciences biologiques, Université d'East Anglia, Norwich, Royaume-Uni

David S. Richardson

Département d'écologie, Université de médecine vétérinaire de Budapest, Budapest, 1077, Hongrie

Grant C. McDonald

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RC, GCM et TP ont conçu l'étude. GCM a mené le travail de terrain et dirigé la recherche documentaire. RC a analysé les données, développé les simulations et produit les figures. DSR a effectué le travail moléculaire et les analyses pour l'attribution de la filiation. RC, TP et GCM ont rédigé le manuscrit, avec la contribution de DSR. Tous les auteurs ont donné leur approbation finale pour la publication.

Correspondance à Rômulo Carleial ou Grant C. McDonald.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Nature Communications remercie le(s) relecteur(s) anonyme(s) pour leur contribution à la relecture par les pairs de ce travail. Les rapports des pairs examinateurs sont disponibles.

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Réimpressions et autorisations

Carleial, R., Pizzari, T., Richardson, DS et al. Démêler les causes de la variation temporelle de l'opportunité de la sélection sexuelle. Nat Commun 14, 1006 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-36536-7

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Reçu : 08 septembre 2022

Accepté : 06 février 2023

Publié: 22 février 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s41467-023-36536-7

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